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Wenn doch alles bloß ein Traum wäre. Nicht genug, dass Gregor und seine kleine Schwester durch den Lüftungsschacht des Wäschekellers in ein endlos scheinendes Nichts gefallen sind. Am Ende dieses Nichts steht auch noch ein riesiger sprechender Kakerlak. Sie sind im Unterland gelandet, einer eigenen Welt unterhalb von New York. Dort leben die Menschen in einem brüchigen Frieden mit Spinnen, Kakerlaken, Ratten und Fledermäusen.

Gregor ist in großer Sorge. Warum hört er nichts von seinen Freunden aus dem Unterland? Als er erfährt, dass die Pest ausgebrochen ist, kehrt er in die Tiefe zurück, denn nur er kann das Heilmittel finden, von dem die Prophezeiung spricht. Die Suche führt ihn, seine kleine Schwester Boots und die Gefährten mitten in einen unheimlichen Dschungel, in dem nicht nur lebendige Pflanzen auf sie lauern.

Gregor fasst es nicht. Eben noch hat seine kleine Schwester Boots im Central Park gespielt und auf einmal ist sie verschwunden. Ein Riesenkakerlakenbein weist Gregor den Weg ins Unterland. Jenem Land unterhalb von New York, in das er nach seinem letzten Abenteuer auf gar keinen Fall mehr zurückkehren wollte. Aber im Unterland warten schon seine Fledermaus Ares, die rebellische Prinzessin Luxa und eine neue geheimnisvolle Prophezeiung auf ihn.